Старовинна церква на честь Успіння Пресвятої Богородиці була відома ще з 80-их рр. XVII ст. Біля стін тодішнього храму 1687 року зустрічає гетьманський загін Івана Самойловича протопіп Іван Величковський, відомий поет доби бароко другої половини XVII ст., колишній редактор чернігівської типографії.

Його син Паїсій Величковський, уродженець Полтави, стає засновником Іллінського скиту на Афонській горі у Греції.  

Поруч із дерев’яним у 1748 році було здійснено закладення фундаменту кам’яного храму. Будівельні роботи ведуться під керівництвом архітектора Стефана Стабанського на кошти останнього полкового уряду Полтави — полковника Андрія Горленка, обозного Андрія Руновського, полкового судді Григорія Сахновського. У 1770 році собор було освячено.

Колишній головний кафедральний собор міста виконував і своєрідну функцію першого публічного протомузейного закладу Полтави. У ньому можна було побачити Жуковську ікону Богоматері, перетворену шведами, згідно з легендою, на шахівницю. З обох боків чотириярусного іконостасу було розміщені прапори козацьких полків, які формував Іван Котляревський із селян Полтавщини для війни з наполеонівською Францією у 1812 році. Стіни храму містили картини із зображення перекопських укріплень і перемоги 1771 року над турецькою фортецею Кефе.   Собор-меморіал славетних сторінок полтавців мав одну з найбільших бібліотек, до формування якої був причетний дід І.П.Котляревського, класика нової української літератури, диякон церкви Іван. За велінням єпископа Полтавського і Переяславського Георгія, 1824 року при соборі відкрили “нотну школу, де вчили співів”.

Потім у церковному хорі Успенського собору співатиме Іван Козловський — майбутній народний артист СРСР. У стінах храму 1838 року полтавці проводжали в останню путь свого славетного земляка Івана Котляревського, 1920 — відспівували Панаса Мирного, а через рік — Володимира Короленка.Навесні 1943 року рішенням Полтавського обкому КП(б)У міський кафедральний Свято-успенський собор зруйнували. На звільненій ділянці, серед іншого, планували звести гаражі. П’ятибанний (з 1780 року), у стилі українського бароко, Успенський собор належав до рідкісного перехідного архітектурного типу міських і монастирських соборів кінця XVIII ст.Згідно державної програми відновлення видатних пам’яток історії і культури полтавський Свято-успенський собор у 1999 році занесений у список унікальних пам’яток національної культури, що належать першогочерговому відновлення. Нині собор успішно відбудований і тішить своїх прихожан.